I movimenti del capo inducono variazioni dell'attività di scarica delle
afferenze vestibolari provenienti dai canali semicircolari, proporzionali alla
velocità di rotazione della testa. Inoltre, i sei canali semicircolari dei due
lati sono organizzati in tre coppie complementari, che giacciono su piani
approssimativamente perpendicolari tra loro. La loro disposizione è tale che
quando uno stimolo produce l'eccitazione delle afferenze di un dato canale, l'attività delle afferenze provenienti dal
canale coplanare
controlaterale si riduce. Le afferenze dei canali semicircolari
terminano principalmente nelle divisioni mediale e superiore del complesso
nucleare vestibolare pontino, dal quale originano proiezioni verso i motoneuroni
oculari. Questo segnale di velocità angolare costituisce la componente fasica
dei comandi motori richiesti per generare le fasi lente compensatorie del
nistagmo vestibolare.
Poichè il labirinto vestibolare è comunemente definito come l'organo dell'equilibrio, si è portati a pensare che esso sia coinvolto primariamente nel controllo della postura e in compiti di navigazione, quali il mantenimento della stazione eretta o la locomozione.
Si tende cioè a sottovalutare l'importanza del sistema vestibolare nel permettere una visione nitida durante i movimenti della testa, attraverso la stabilizzazione dell'immagine visiva sulla retina operata dal riflesso vestiboloculare. Lesioni vestibolari spesso causano un sintomo detto oscillopsia: l'illusione ottica che gli oggetti stazionari si muovano sul piano orizzontale o verticale. Questa sensazione viene normalmente evocata dai movimenti della testa ma, in presenza di nistagmo spontaneo, una forte e persistente oscillopsia può essere presente anche quando la testa è tenuta ferma. Per i canali orizzontali le connessioni centrali del riflesso vestiboloculare sono abbastanza semplici. Infatti, un movimento del capo che induce la stimolazione dei soli canali orizzontali (rotazione attorno a un asse verticale) dovrà produrre una risposta riflessa della sola coppia di muscoli antagonisti retto mediale e retto laterale, che muovono l'occhio esattamente attorno allo stesso asse di rotazione. Cosi' una rotazione del capo, per esempio, verso sinistra produce un aumento del livello di scarica nelle fibre vestibolari del canale di sinistra e una diminuzione del livello di scarica nel canale di destra. Queste variazioni dei segnali afferenti inducono l'eccitamento dei muscoli retto laterale di destra e retto mediale di sinistra e l'inibizione dei muscoli retto laterale di sinistra e retto mediale di destra. Il risultato consisterà in un movimento coniugato degli occhi verso destra, cioè in direzione opposta alla rotazione del capo. Il nucleo abducente riveste un ruolo centrale nella coordinazione dei movimenti oculari coniugati. Infatti, i motoneuroni del muscolo retto laterale ricevono proiezioni dirette dai nuclei vestibolari che, opportunamente, sono di tipo eccitatorio per il nucleo controlaterale e inibitorio per quello ipsilaterale. I motoneuroni del muscolo retto mediale sono, invece, attivati dagli interneuroni del nucleo abducente controlaterale i cui assoni, dopo aver attraversato la linea mediana, proiettano al nucleo oculomotore controlaterale attraverso il fascicolo longitudinale mediale. E stata anche descritta una proiezione eccitatoria diretta dal nucleo vestibolare al nucleo oculomotore ipsilaterale attraverso il tratto ascendente di Deiters. Bisogna infine ricordare che, per generare un movimento oculare corretto, i motoneuroni devono ricevere non solo un segnale proporzionale alla velocità (derivato direttamente dalle afferenze vestibolari), ma anche una componente tonica proporzionale alla posizione oculare. Questo processo d'integrazione neuronale richiede, per i movimenti oculari orizzontali, l'intervento del nucleo preposito dell'ipoglosso, che presenta forti interconnessioni con i nuclei vestibolari e manda efferenze dirette al nucleo abducente (sia ai motoneuroni sia ai neuroni di proiezione internucleare che proiettano al nucleo oculomotore).
Le connessioni per il riflesso vestiboloculare indotto dalla stimolazione dei
canali semicircolari verticali sono alquanto piu' complesse, in quanto:
non vi è esatta corrispondenza tra i piani su cui giacciono le due paia dei
canali semicircolari verticali e i piani su cui agiscono le coppie antagoniste
dei muscoli retti superiore/inferiore e dei muscoli obliqui superiore/inferiore;
sia i muscoli retti verticali sia i muscoli obliqui producono movimenti
oculari con componenti sia verticali sia di torsione, per cui ogni movimento
richiede un complesso coordinamento di entrambe le coppie muscolari;
l'esecuzione di movimenti coniugati rende necessaria l'attivazione di muscoli
completamente diversi per l'occhio di sinistra e per quello di destra. Ciò è
dovuto alla disposizione speculare delle inserzioni muscolari nelle due orbite;
ciò implica che, quando il movimento di un occhio è prodotto dall'attivazione
prevalente dei muscoli retti verticali, lo stesso movimento dell'occhio controlaterale richiede l'attivazione prevalente dei muscoli obliqui.
Non vengono qui riportati i dettagli delle connessioni centrali per il riflesso
vestiboloculare verticale e torsionale; è opportuno però sottolineare che
l'ampiezza della componente torsionale del riflesso vestiboloculare è
nell'uomo nettamente minore di quella delle componenti orizzontale e verticale,
essendo circa la metà dell'ampiezza necessaria per produrre una perfetta
stabilizzazione oculare durante le rotazioni della testa intorno all'asse
posteroanteriore.
La corrispondenza tra la direzione del movimento degli occhi e di quello della testa per rotazioni tridimensionali richiede un continuo processo di plasticità neuronale, nel quale il lobo flocculonodulare del cervelletto svolge un ruolo essenziale. Il riflesso vestiboloculare è sottoposto a un controllo adattativo, nel quale il cervelletto utilizza l'informazione visiva (scivolamento retinico) per determinare se le risposte oculari riflesse compensino efficacemente i movimenti della testa. Questa informazione, che costituisce, in effetti, un segnale di errore per l'adeguatezza del riflesso vestiboloculare, viene usata per modulare la forza delle connessioni sinaptiche delle proiezioni tra i nuclei vestibolari e i motoneuroni dei sei muscoli estrinseci dell'occhio, al fine di aggiustare la direzione del movimento oculare e calibrare l'ampiezza del riflesso.
Un'importante scoperta, compiuta negli anni Settanta da Volker Henn
e collaboratori, è stata quella che la maggior parte dei neuroni dei nuclei
vestibolari modula la propria attività anche in risposta a stimolazioni optocinetiche. Le informazioni visive che giungono ai neuroni vestibolari
codificano la velocità e la direzione dello scivolamento del mondo visivo sulla
retina, scivolamento che è a sua volta normalmente prodotto dagli spostamenti
del capo non perfettamente compensati dal riflesso vestiboloculare. Questo
significa che i nuclei vestibolari sono la sede di un processo d'integrazione
multisensoriale, dal quale viene generata una stima della velocità dei
movimenti della testa (e quindi dei movimenti oculari compensatori richiesti),
sulla base di informazioni sia vestibolari sia visive. Inoltre, poichè i nuclei
vestibolari non sono in grado di distinguere i segnali visivi da quelli
vestibolari, è facile capire come mai sensazioni soggettive di movimento possono
insorgere sia per un'effettiva rotazione del capo (stimolazione vestibolare)
sia a seguito del movimento delle immagini sulla retina (stimolazione
optocinetica).
Le informazioni visive giungono ai nuclei vestibolari attraverso due vie,
denominate via sottocorticale e via corticale.
La via sottocorticale è quella filogeneticamente piu' antica. Nella maggior parte
dei vertebrati la retina proietta direttamente a formazioni mesencefaliche
costituite dal nucleo del tratto ottico (situato nel pretetto, appena
rostralmente al collicolo superiore) e dai nuclei del sistema ottico accessorio.
Questi neuroni variano la propria scarica proporzionalmente alla velocità dello
scivolamento retinico. I loro campi recettivi sono molto ampi e rispondono
preferenzialmente a movimenti globali del campo visivo a bassa velocità. E
interessante osservare che la selettività direzionale dei singoli neuroni tende
a essere allineata con i tre assi di rotazione preferiti dai canali
semicircolari. Questo comune sistema di coordinate di riferimento naturalmente
rende molto piu' facile la convergenza dei segnali optocinetici e labirintici a
livello dei nuclei vestibolari. Inoltre, se la stimolazione è monoculare, la
via sottocorticale risponde in modo asimmetrico, con una spiccata preferenza
per i movimenti in direzione temporonasale. Questi centri mesencefalici
proiettano ai nuclei vestibolari e al nucleo preposito dell'ipoglosso,
utilizzano pertanto la stessa via finale comune del riflesso vestibolare.
Nei primati e nell'uomo la componente corticale contribuisce in modo rilevante
alle risposte optocinetiche. Le aree della corteccia cerebrale coinvolte sono
le aree extrastriate deputate all'analisi visiva del movimento, quali l'area
temporale mediale e l'area temporale mediale superiore. Queste
aree corticali trasmettono le informazioni visive ai nuclei vestibolari sia
attraverso il sistema ottico accessorio sia attraverso il cervelletto, mediante
proiezioni ai nuclei pontini dorsolaterali. Le risposte mediate da questa
componente sono simmetriche e seguono stimoli che si muovono a velocità piu'
elevate. Parte di queste vie sono le stesse che mediano i movimenti lenti
d'inseguimento. Da questo punto di vista, è lecito considerare i movimenti
lenti d'inseguimento come una specializzazione delle risposte optocinetiche,
evolutasi nelle specie dotate della fovea.
Nel neonato, nel quale le vie verso la corteccia visiva sono ancora immature,
le risposte optocinetiche sono mediate dalle vie sottocorticali e mostrano la
caratteristica asimmetria temporo-nasale. Entro i cinque-sei mesi di vita le
risposte diventano simmetriche e la via transcorticale assume un ruolo
preponderante. Nell'adulto è presente praticamente solo la componente corticale,
come dimostrato dal fatto che la lesione delle aree visive, caratterizzata da
conseguente cecità corticale, abolisce completamente le risposte optocinetiche.
I primati eseguono due tipi di movimenti oculari volontari finalizzati a posizionare e/o mantenere nella fovea l'immagine retinica di oggetti di interesse stazionari o in movimento: le saccadi e i movimenti lenti di inseguimento. Benchè i movimenti saccadici e di inseguimento siano stati a lungo ritenuti sistemi anatomicamente distinti, evidenze sperimentali piu' recenti hanno dimostrato una considerevole sovrapposizione tra le vie neuronali che controllano questi due tipi di movimenti oculari, nonchè una condivisione dei segnali di informazione visiva in ingresso. Sulla base delle attuali conoscenze è pertanto opportuno considerare saccadi e movimenti lenti d'inseguimento come espressioni di un unico sistema integrato di controllo della direzione dello sguardo.
Le saccadi sono i movimenti oculari di gran lunga piu' frequenti nell'uomo e nei primati e sono presenti sin dalla nascita. Quando si osserva una scena visiva, i periodi di fissazione sono frequentemente e inconsapevolmente interrotti da movimenti saccadici che si susseguono a frequenze di due-quattro al secondo. Anche durante la lettura, gli occhi non si muovono in modo regolare lungo la linea di testo, ma compiono una serie di piccoli movimenti saccadici, inframmezzati da pause di fissazione lunghe circa 200-250 ms. Durante un movimento saccadico (e le fasi rapide del nistagmo) le capacità visive sono notevolmente ridotte (soppressione saccadica), in modo da impedire la fastidiosa percezione di offuscamento visivo legata al rapido movimento del mondo visivo sulla retina. In conseguenza di ciò, il mondo esterno viene percepito stazionario nonostante il continuo succedersi di rapidi movimenti oculari. Lo scopo del movimento saccadico è quello di portare il piu' rapidamente possibile nella fovea l'immagine di un oggetto visivo d'interesse. Sono movimenti molto stereotipati ed estremamente rapidi, in quanto sono il risultato della simultanea attivazione ad alta frequenza dei motoneuroni oculari (impulso), che impartiscono al globo oculare la massima accelerazione angolare possibile. La velocità e durata dipendono esclusivamente dell'ampiezza del movimento che deve essere eseguito e non possono essere modificate volontariamente. Il profilo di velocità oculare ha un andamento regolare a campana, il cui valore di picco cresce in modo proporzionale all'ampiezza della saccade, sino a raggiungere velocità massime di circa 700 s"1 per i movimenti piu' ampi (circa 80gradi). La loro durata è quindi estremamente breve, di norma inferiore al decimo di secondo. L'ampiezza e la direzione di un movimento saccadico devono essere derivate da informazioni retiniche, che determinano la posizione e la velocità di movimento rispetto alla fovea dell'oggetto visivo sul quale deve essere spostato lo sguardo. Queste informazioni visive costituiscono un segnale di errore motorio, che determina in modo univoco le caratteristiche cinematiche del movimento saccadico.
Se si registrassero i movimenti oculari durante il tentativo di muovere gli occhi a una velocità uniforme lungo una linea o un bordo presente in una scena visiva stazionaria, ci si renderebbe presto conto dell'incapacità di eseguire questo compito. La registrazione mostrerebbe l'esecuzione di una serie piu' o meno regolare di movimenti saccadici, intervallati da pause di circa 200 ms nelle quali l'occhio rimane immobile. Ciò dimostra una delle proprietà fondamentali dei movimenti lenti d'inseguimento: non possono essere eseguiti in assenza di un bersaglio visivo in movimento. Se lo scopo del sistema saccadico è quello di portare un oggetto nella fovea il piu' rapidamente possibile, quello dei movimenti lenti di inseguimento è di mantenere un bersaglio nella fovea, quando questo si sposta all'interno della scena visiva. I movimenti d'inseguimento vengono definiti lenti in quanto la velocità angolare raggiungibile dall'occhio è molto minore di quella osservata durante i movimenti saccadici. Nell'uomo la velocità massima è di circa 100 s_1 e diventa nettamente piu' bassa in presenza di fatica, sonnolenza e dopo l'assunzione di alcol o di alcuni tipi di farmaci. La comparsa di un oggetto d'interesse non stazionario induce un movimento lento di inseguimento con una latenza di circa 100 ms, in gran parte dovuta alle fasi iniziali di analisi del sistema visivo. Questo ritardo interviene anche nel corso dell'inseguimento del bersaglio, il che rende questi movimenti inadatti a mantenere nella fovea oggetti che si muovono rapidamente o che cambiano direzione di continuo. Per ovviare a questa lentezza nella risposta, il sistema oculomotore adotta la strategia di sfruttare le regolarità presenti nel movimento del bersaglio per anticiparne la traiettoria futura e modificare in modo predittivo il movimento oculare d'inseguimento. Tuttavia, quando la traiettoria del bersaglio cambia direzione o velocità in modo non predicibile, si viene inevitabilmente ad accumulare un errore di posizione che deve essere periodicamente colmato da movimenti saccadici, che riportano rapidamente nella fovea il bersaglio. Seguire con lo sguardo un oggetto d'interesse richiede pertanto una stretta interazione tra movimenti saccadici e di inseguimento lento, che vengono attivati secondo strategie complesse da parte di un sistema di controllo oculomotore integrato, sulla base di segnali visivi di errore inerenti alla posizione e alla velocità del bersaglio rispetto alla fovea.
Aree del tronco encefalico coinvolte nel controllo dei movimenti oculari. Viene mostrata la posizione anatomica dei nuclei abducente (VI), trocleare (IV) e oculomotore comune (III), con i rispettivi nervi (n. VI, n. IV, n. III). Il circuito premotorio per i movimenti orizzontali è situato nella formazione reticolare pontina paramediana (FRPP), mentre quello per i movimenti verticali è localizzato nel nucleo interstiziale rostrale del fascicolo longitudinale mediale (irFLM) nella formazione reticolare mesencefalica (FRM). Gli integratori neuronali per i movimenti orizzontali e verticali sono localizzati, rispettivamente, nel complesso formato da nucleo preposito dell'ipoglosso (PH) e nucleo vestibolare mediale (VM) e nel nucleo interstiziale di Cajal (IC). firn, fascicolo longitudinale mediale; n. VII, nervo facciale.
Le informazioni di posizione e velocità rispetto alla fovea dell'oggetto verso
il quale si vuole dirigere lo sguardo vengono trasformate in comandi
oculomotori a opera di un circuito neuronale situato nel tronco encefalico.
Sulla base dei segnali inviati dai centri di controllo della motilità oculare
volontaria situati nella corteccia cerebrale e nel collicolo superiore, questo
circuito genera le componenti toniche e fasiche richieste per il
controllo dei motoneuroni che innervano i muscoli estrinseci dell'occhio.
Le componenti orizzontale e verticale dei movimenti oculari vengono controllate
separatamente da due aree diverse del tronco encefalico, situate rispettivamente
nel ponte (coordinamento dei muscoli retti mediali e laterali) e nel mesencefalo
(coordinamento dei muscoli obliqui e retti verticali). Un controllo specifico
della torsione dell'occhio non è richiesto, in quanto essa viene univocamente
determinata dalle componenti orizzontale e verticale secondo la legge di Listing.
Il circuito di controllo per i movimenti oculari orizzontali è situato nella
formazione reticolare pontina paramediana (FRPP), che si estende tra il nucleo
abducente e il nucleo trocleare. Quest'area genera la componente fasica (proporzionale alla velocità) del comando motorio per i movimenti
oculari diretti ipsilateralmente, mentre la componente tonica (proporzionale
alla posizione dell'occhio nell'orbita) viene prodotta dall'integratore
neuronale situato nel nucleo preposito dell'ipoglosso, al quale questi neuroni
proiettano. Questo modello bene si accorda con l'osservazione clinica che una
lesione sufficientemente ampia della FRPP induce una paralisi oculare per i soli
movimenti coniugati orizzontali verso il lato della lesione (sia di tipo
saccadico sia d'inseguimento lento), risparmiando la capacità di eseguire
spostamenti volontari verticali dello sguardo. Ciò non è dovuto a una paralisi
dei muscoli oculari, in quanto gli occhi possono ancora essere spostati nel
piano orizzontale durante i riflessi di stabilizzazione visiva (di natura sia
vestibolare sia optocinetica), per i quali viene però evocata solo la
componente lenta del nistagmo.
La generazione della componente verticale dei movimenti oculari richiede,
invece, l'attività bilaterale di analoghi centri mesencefalici, interconnessi
attraverso la commessura posteriore, situati nella sostanza reticolare davanti
al nucleo oculomotore (corrispondente al nucleo interstiziale rostrale del
fascicolo longitudinale mediale. La lesione bilaterale di questi
centri mesencefalici produce la totale paralisi dei soli movimenti verticali.
E inoltre presente nel ponte un altro gruppo di neuroni situati nel nucleo del
rafe interposto (nRIP), la cui funzione è di impedire in modo attivo l'esecuzione
di movimenti oculari non desiderati durante i periodi di fissazione. Si ritiene
che questi neuroni esercitino un'azione tonica inibitoria sugli altri centri
premotori' del tronco encefalico, impedendo cosi' la generazione di movimenti
saccadici e/o d'inseguimento lento. Lo spostamento volontario dello sguardo
richiede quindi la soppressione temporanea dell'attività tonica di questi
neuroni, quale necessario meccanismo d'innesco per l'esecuzione di un movimento
oculare.
In accordo con questa teoria, è stato dimostrato che la microstimolazione del
nRIP nella scimmia induce una completa soppressione dei movimenti saccadici e
una forte decelerazione dei movimenti di inseguimento lenti in atto.
I centri di controllo oculomotore pontini e mesencefalici sono caratterizzati
nella scimmia dalla presenza di due gruppi di cellule nervose: i neuroni di tipo
burst e i neuroni di tipo omnipause. Per brevità, viene qui descritto in modo semplificato solamente il centro di controllo pontino per i movimenti
orizzontali, tenendo presente che i movimenti verticali sono controllati da un
circuito neuronale molto simile.
I neuroni burst sono cellule situate nella FRPP che scaricano raffiche di
potenziali d'azione ad alta frequenza, potenziali che iniziano 515 ms prima
dei movimenti saccadici diretti ipsilateralmente. Un gruppo di questi neuroni
presenta un'attività di scarica correlata sia ai movimenti saccadici sia a
quelli lenti di inseguimento. Molti di questi neuroni burst sono eccitatori e
proiettano monosinapticamente al vicino nucleo abducente, sia ai motoneuroni
sia ai neuroni di proiezione internucleare. Quest'attività
rappresenta un comando premotorio di codifica della velocità oculare che, nel
caso dei movimenti saccadici, corrisponde alla componente a impulso di
attivazione dei motoneuroni.
Nella formazione reticolare caudale rispetto al nucleo abducente è presente un
altro gruppo di neuroni burst, ma di tipo inibitorio. Essi vengono attivati
dalle cellule burst eccitatorie e inviano il loro assone dall'altra parte della
linea mediana, andando a produrre una pausa nell'attività di scarica del nucleo
abducente e della FRPP controlaterali. Questa soppressione
dell'attività motoneuronale controlaterale è necessaria per indurre il
rilasciamento dei muscoli antagonisti.
Inoltre i neuroni burst proiettano anche al nucleo preposito dell'ipoglosso
(integratore neuronale), nel quale viene generata un'attività tonica
proporzionale alla posizione oculare. Come
descritto precedentemente, questo segnale di posizione, ritrasmesso alle
cellule del nucleo abducente, ha lo scopo di controbilanciare le forze di
ritorno elastico dell'occhio verso il centro dell'orbita. Nel caso delle saccadi,
questo segnale corrisponde alla componente a gradino.In posizione appena rostroventrale rispetto ai neuroni burst pontini, nel nRIP,
si trovano neuroni caratterizzati da un'attività tonica continua ad alta
frequenza, che subisce una pausa di arresto durante l'esecuzione di un movimento
saccadico in una qualunque direzione (neuroni omnipause). Il periodo silente
comincia subito prima dell'inizio delle scariche ad alta frequenza dei neuroni
burst e ha una durata strettamente correlata alla durata della saccade. Si tratta di neuroni
GABAergici che mandano proiezioni inibitorie dirette ai neuroni burst pontini e
mesencefalici, sopprimendone tonicamente l'attività di scarica. Si ritiene che
questi neuroni abbiano una funzione di innesco, in quanto solo con l'arresto
della loro attività sarebbe possibile per i neuroni burst produrre il segnale
di impulso che dà inizio al movimento saccadico. E stato inoltre
dimostrato che circa la metà dei neuroni omnipause mostrano una significativa
riduzione di attività anche durante i movimenti lenti di inseguimento.
Il collicolo superiore è una lamina formata da sette strati, disposta sulla
superficie dorsale del mesencefalo, sopra l'acquedotto di Silvio. Viene
suddiviso in due regioni funzionalmente separate, scarsamente interconnesse e
con distinte proiezioni anatomiche. I tre strati piu' superficiali fanno parte
delle vie visive extragenicolate e non sono direttamente coinvolti nel
controllo oculomotore. Essi ricevono afferenze visive sia dalla retina sia
dalla corteccia striata; la loro uscita principale è rivolta alle aree
corticali visive striate ed extrastriate, attraverso la stazione talamica del
pulvinar. Gli strati intermedi e profondi del collicolo superiore
contengono invece una mappa dello spazio visivo, nella quale viene rappresentata
la posizione dell'oggetto d'interesse verso il quale deve essere spostato lo
sguardo.
All'inizio degli anni Settanta David A. Robinson ha scoperto che la microstimolazione elettrica delle lamine intermedie del collicolo superiore evoca un movimento saccadico verso una determinata posizione del campo visivo controlaterale. L'ampiezza e la direzione della saccade evocata dipendono dalla posizione della punta del microelettrodo sulla superficie del collicolo: le regioni rostrali corrispondono ad aree del campo visivo vicine al punto di fissazione, le regioni piu' caudali ad aree piu' periferiche, secondo un preciso ordine topografico. Se viene applicata una stimolazione continua nel tempo, gli occhi eseguono una sequenza di saccadi con identica ampiezza e direzione, ciascuna a partire dalla posizione finale della precedente. Ciò permette di affermare che sulla superficie del collicolo è presente una rappresentazione topografica non della posizione assoluta dell'occhio, ma dello spostamento rispetto al punto di fissazione foveale: cioè una mappa del campo visivo controlaterale in coordinate retinotopiche (od oculocentriche). La registrazione nella scimmia dell'attività neuronale del collicolo superiore durante i movimenti oculari naturali ha dimostrato che la posizione del bersaglio rispetto alla fovea è codificata dall'attività di una particolare classe di neuroni di tipo burst, situati negli strati intermedi. Queste cellule scaricano una serie di potenziali ad alta frequenza circa 20 ms prima dell'inizio di ogni saccade. Per ciascun neurone l'inrensità del burst è massimale per movimenti di una particolare ampiezza e direzione e via via decresce per movimenti che si discostano da quello preferito. Sebbene i singoli neuroni rispondano per un'ampia gamma di movimenti saccadici, l'insieme dei neuroni collicolari codifica in modo molto preciso ampiezza e direzione della saccade da eseguire. Questo avviene mediante una sorta di sommazione vettoriale, nella quale ciascun neurone contribuisce con una componente diretta lungo la propria direzione preferita. Questo meccanismo di codifica neuronale, che prende il nome di codice di popolazione, è molto simile alla codifica della direzione del movimento dell'arto superiore da parte della corteccia motoria. Piu' recentemente è stato dimostrato che il collicolo superiore non contiene semplicemente una rappresentazione dell'errore motorio saccadico, ovvero una precisa codifica delle proprietà metriche di ogni singola saccade da eseguire. Piuttosto l'attività neuronale del collicolo superiore riflette la posizione nello spazio visivo di un oggetto d'interesse verso il quale si vuole dirigere lo sguardo, indipendentemente dal tipo di movimento che sarà eseguito per raggiungere lo scopo. Per esempio, se la testa è libera di muoversi, gli ampi spostamenti dello sguardo evocati dalla stimolazione delle parti piu' caudali del collicolo sono prodotti da un movimento coordinato degli occhi e della testa. Gli strati intermedi e profondi inviano abbondanti proiezioni ai centri premotori' del tronco encefalico, nei quali avviene la trasformazione dell'informazione spaziale in uscita dal collicolo nei comandi motori richiesti per eseguire la risposta motoria piu' appropriata, al fine di dirigere lo sguardo verso una determinata posizione del campo visivo.
Le componenti fasica e tonica della scarica di un motoneurone oculare durante un movimento saccadico vengono generate da una rete di neuroni situati nel tronco encefalico, a, Rappresentazione schematica del circuito premotorio situato nel tronco encefalico che controlla un movimento saccadico verso destra. I pallini bianchi rappresentano neuroni eccitatori, quelli blu inibitori; i triangoli bianchi e blu rappresentano sinapsi, rispettivamente, eccitatorie e inibitorie, b, Per una saccade orizzontale, la componente fasica (impulso) relativa alla velocità oculare viene fornita da neuroni burst eccitatori situati nella formazione reticolare pontina paramediale (FRPP). La componente a gradino, che codifica la posizione oculare, viene fornita da neuroni di tipo tonico a seguito di un'integrazione (in senso matematico) dei segnali dei neuroni burst. Questi neuroni fanno parte dell'integratore neuronale, localizzato nel nucleo preposito dell'ipoglosso per i movimenti orizzontali e nel nucleo inter-stiziale di Cajal per i movimenti verticali. L'innesco per l'esecuzione del movimento saccadico viene fornito da neuroni pontini omnipause di tipo inibitorio. Questi neuroni esercitano una potente azione inibitoria tonica sui neuroni burst, che si interrompe per la sola durata del movimento saccadico a seguito di segnali di controllo provenienti dal collicolo superiore o dalle aree corticali di controllo saccadico
Questa visione moderna del collicolo superiore, cioè come una mappa topografica in cui venga rappresentato un fine motorio da raggiungere (spostare o mantenere nella fovea l'immagine di un oggetto di interesse), è ulteriormente supportata dalla dimostrazione del suo coinvolgimento anche nel controllo dei movimenti lenti di inseguimento e durante la fissazione di un bersaglio stazionario. Infatti, i neuroni situati nella parte piu' rostrale, che nella mappa collicolare corrisponde a posizioni vicine alla fovea, modulano la loro scarica sia durante i movimenti saccadici di piccola ampiezza sia durante i movimenti d'inseguimento. Inoltre, i neuroni corrispondenti alla rappresentazione della fovea scaricano vivacemente durante i periodi di fissazione visiva {neuroni di fissazione) e diminuiscono la loro scarica durante le saccadi. Si ritiene che quest'attività sia determinante per la soppressione dei movimenti oculari indesiderati, in quanto questi neuroni esercitano al tempo stesso un'azione inibitoria sulle parti piu' caudali del collicolo superiore e inviano proiezioni eccitatorie ai neuroni omnipause situati nel nRIP del ponte. Uno spostamento dello sguardo dal punto di fissazione richiede pertanto che, oltre all'aumento dell'attività di scarica dei neuroni situati nel punto corrispondente sulla mappa collicolare, venga anche temporaneamente soppressa l'attività dei neuroni di fissazione situati nel polo rostrale. La comprensione della funzione del collicolo superiore ha subito negli ultimi anni profonde modificazioni: dal considerarla una semplice area premotoria per il controllo della metrica saccadica, si è passati a ritenerla un centro di controllo della direzione dello sguardo, indipendentemente dal fatto che questo fine sia raggiunto mediante la fissazione, movimenti d'inseguimento lenti o saccadi. Sebbene molti siano ancora gli aspetti da chiarire, le linee di ricerca correnti sono volte ad appurare il coinvolgimento del collicolo superiore anche in funzioni di tipo cognitivo, quali la selezione di un oggetto d'interesse in una scena visiva complessa e l'indirizzamento dell'attenzione selettiva.
è noto che è possibile dirigere lo sguardo non soltanto verso bersagli visivi,
ma anche verso un punto dello spazio nel quale si sia localizzata una sorgente
sonora, oppure verso una parte del corpo che ha ricevuto una stimolazione attile. Questo significa che i comandi oculomotori vengono generati non solo
sulla base di stimoli visivi, ma anche a partire da informazioni uditive e
somestesiche. Si tratta evidentemente di un complesso problema di trasformazione
sensomotoria, nella quale informazioni spaziali codificate da modalità
sensoriali diverse devono essere trasformate in una rappresentazione comune di
segnale di errore motorio.
In questo processo è ancora una volta coinvolto il collicolo superiore.
Infatti, negli strati profondi del collicolo superiore è possibile registrare
l'attività di neuroni che rispondono a stimoli uditivi e/o tattili. Anche
queste risposte sono organizzate in modo topografico. Vale a dire che sulla
superficie del collicolo superiore è presente una rappresentazione ordinata non
solo del campo visivo, ma anche della superfi'cie corporea e dello spazio
uditivo circostante. è stata un'importante scoperta riconoscere che le mappe visive, uditive e
somestesiche risultano perfettamente in registro tra loro e allineate alla
mappa motoria definita dai neuroni burst. In altre parole, stimoli provenienti
da una determinata posizione spaziale rispetto al punto di fissazione inducono
l'attivazione neuronale della medesima area della mappa del collicolo superiore,
indipendentemente dalla modalità sensoriale coinvolta.
è importante sottolineare che anche le mappe uditiva e somestesica codificano la
posizione del bersaglio in coordinate oculocentriche (cioè rispetto alla
posizione della fovea), nonostante la localizzazione degli stimoli da parte dei
sistemi uditivo e somestesico avvenga utilizzando sistemi di riferimento
completamente diversi. Per esempio, una sorgente sonora viene localizzata
rispetto alla posizione delle due orecchie, in un sistema di riferimento legato
all'asse corporeo, indipendentemente dalla direzione in cui si sta guardando.
Ciò implica che il sistema nervoso deve operare una continua rimappatura degli
stimoli sensoriali, trasformando informazioni di localizzazione spaziale
riferite al corpo in segnali di errore rispetto alla direzione dello sguardo,
tenendo conto dei continui cambiamenti della posizione dell'occhio nella cavità
orbitaria.
Numerose sono le aree della corteccia cerebrale coinvolte nel controllo dei movimenti oculari di spostamento dello sguardo. Le aree di maggiore rilevanza sono i campi oculari frontali (COF) e i campi oculari supplementari (COS) nel lobo frontale, e aree della corteccia parietale posteriore (CPP) nella regione del solco intraparietale. è interessante osservare che tutte e tre queste regioni contengono neuroni che scaricano in relazione sia alle saccadi sia ai movimenti lenti di inseguimento (sebbene con sottopopolazioni neuronali separate), a dimostrazione della notevole sovrapposizione delle vie neuronali coinvolte nel controllo di entrambi i tipi di movimento. Inoltre, vi sono regioni nel lobo temporale, corrispondenti all'area temporale mediale (TM) e all'area temporale mediale superiore (TMS), importanti soprattutto per i movimenti lenti d'inseguimento, alle quali viene demandato il compito di analisi del movimento degli stimoli visivi.
I COF sono situati nell'uomo intorno alla parte laterale del solco precentrale e sono composti da due campi separati e adiacenti, implicati nel controllo delle saccadi e dei movimenti lenti di inseguimento. Nell'area saccadica sono presenti neuroni che scaricano prima e durante le saccadi dirette verso una specifica posizione del campo visivo controlaterale (campo di movimento). Inoltre, la stimolazione elettrica di quest'area evoca movimenti saccadici diretti verso il campo di movimento dei neuroni stimolati. Parimenti, nell'area corrispondente ai movimenti lenti, sono presenti neuroni che scaricano durante l'inseguimento di bersagli visivi, con una spiccata specificità direzionale. Questa è l'unica area corticale la cui stimolazione è in grado di evocare movimenti oculari d'inseguimento lento. Vi sono importanti differenze tra l'attività di quest'area corticale rispetto a quella del collicolo superiore. Infatti i COF non scaricano in concomitanza di tutti i movimenti oculari, ma solo di quelli che rivestono una particolare rilevanza comportamentale. Per esempio, essi non vengono coinvolti nelle risposte saccadiche automatiche che deviano lo sguardo verso stimoli visivi improvvisi, poco importanti per il compito che si sta eseguendo. Al contrario, si ritiene che i COF siano essenziali per la soppressione di movimenti oculari verso stimoli distrattori, che tendono a far distogliere lo sguardo dall'area di interesse. Inoltre, a quest'area è riconosciuto un ruolo fondamentale nei processi decisionali che, sulla base di fattori cognitivi, portano all'identifi'cazione e alla selezione del bersaglio visivo verso il quale si vuole eseguire uno spostamento volontario dello sguardo. Per quanto riguarda i movimenti lenti di inseguimento, i COF sono essenziali per poter seguire in modo predittivo la traiettoria di un oggetto visivo non stazionario. I COS sono invece situati nel giro frontale superiore, anteriormente all'area motoria supplementare. Essi sono ampiamente interconnessi con i COF e la CPP e sembrano avere un ruolo meno diretto nel controllo dei movimenti saccadici e di inseguimento lento. Si ritiene siano soprattutto coinvolti nei movimenti oculari guidati da fattori cognitivi, invece che evocati da stimoli esterni. Per esempio, i neuroni dei COS sono maggiormente attivati quando si deve dirigere lo sguardo verso un particolare lato dell'oggetto di interesse, piuttosto che verso una semplice localizzazione spaziale, oppure in risposta a istruzioni astratte (per esempio, "sposta lo sguardo in direzione opposta allo stimolo visivo"). Inoltre essi svolgono un ruolo importante nell'apprendimento e memorizzazione di sequenze di movimenti oculari.
Spostare lo sguardo nella scena visiva richiede che vengano fornite al sistema
oculomotorio informazioni inerenti alla posizione e al movimento degli stimoli
visivi. Sebbene l'informazione sulla posizione sia soprattutto rilevante per la
programmazione saccadica, mentre quella sulla velocità per l'esecuzione dei
movimenti lenti d'inseguimento, è ormai dimostrato che entrambi i segnali
vengono utilizzati, sia pure in misura differente, per la programmazione di
entrambi i tipi di movimenti oculari.
Un ruolo fondamentale nella selezione e localizzazione spaziale degli oggetti di
interesse è svolto da aree nella CPP, situate all'interno e intorno al solco
intraparietale. Vi è una stretta relazione tra movimenti saccadici e attenzione
visiva tanto che, nella maggior parte dei casi, lo spostamento dell'attenzione
su un nuovo oggetto d'interesse è accompagnato da un movimento saccadico di
foveazione su di esso. Alcuni neuroni in queste aree rispondono a stimoli visivi
che cadono nel proprio campo recettivo solo quando questi costituiscono anche il
bersaglio di un possibile movimento saccadico. D'altra parte, questi neuroni
rispondono agli stimoli che attraggono l'attenzione anche quando il movimento
saccadico viene volontariamente soppresso. Ciò indica come la loro scarica sia
principalmente correlata allo spostamento dell'attenzione visuospaziale, senza
implicare necessariamente l'esecuzione di un movimento oculare. Le lesioni della
CPP nell'uomo, specialmente quelle localizzate nell'emisfero destro, inducono
la sindrome di emi'negligenza spaziale, nella quale il paziente presenta forti
disturbi attentivi, sino a ignorare completamente qualunque stimolo sensoriale
venga presentato nell'emispazio controlaterale.
E importante sottolineare che per molte delle funzioni della CPP è stato
individuato un contemporaneo coinvolgimento dei COF. In effetti, è stata
dimostrata l'esistenza di forti interconnessioni anatomiche tra le due aree. è
ormai chiaro che queste aree corticali formano un circuito frontoparietale
integrato, che costituisce una singola unità funzionale, essenziale per
l'esecuzione di processi strettamente correlati quali la selezione dell'oggetto
di interesse nella scena visiva, l'indirizzamento dell'attenzione spaziale e la
programmazione saccadica.
Un'analisi precisa della velocità degli stimoli visivi in movimento è senza
dubbio essenziale per la programmazione dei movimenti lenti d'inseguimento.
Infatti essi richiedono che il sistema oculare generi un comando motorio che
muova gli occhi alla stessa velocità del bersaglio. Questo segnale di velocità
è il risultato di un'analisi visiva delle proprietà cinematiche dell'oggetto, a
opera delle aree TM e TMS situate nei lobi temporali. Non desta quindi sorpresa
che la capacità di eseguire movimenti lenti d'inseguimento venga fortemente
ridotta a seguito di una lesione di queste aree.
Le aree CPP e TM/TMS risultano interconnesse anatomicamente tra loro e inviano
abbondanti proiezioni corticocorticali ai COF, a riprova del ruolo fondamentale
che questi ultimi rivestono nel controllo sia delle saccadi sia dei movimenti
lenti di inseguimento.
Le vie discendenti corticali coinvolte nel controllo dei movimenti oculari
originano sia dai COF sia dalle aree posteriori nei lobi parietale e temporale
(CPP, TM e TMS).
I COF inviano estese proiezioni agli strati intermedi del collicolo superiore,
sia direttamente sia attraverso il circuito oculomotorio dei nuclei della base
(nucleo caudato e parte reticolata della sostanza nera. Sono
inoltre descritte proiezioni dirette alle regioni premotorie della formazione
reticolare pontina e mesencefalica, a dimostrazione del fatto che i COF sono in
grado di controllare gli spostamenti dello sguardo anche senza l'intervento del
collicolo superiore. è sorprendente infatti notare che l'ablazione del collicolo
superiore nei primati produce soltanto una compromissione lieve dell'esecuzione
dei movimenti oculari volontari. D'altra parte anche i deficit nell'esecuzione
saccadica conseguenti alla lesione dei COF sono temporanei e si manifestano
soprattutto quando il bersaglio viene presentato insieme a stimoli irrilevanti
che fungono da distrattori. Piu' marcata, sebbene ancora una volta non completa,
è la compromissione dei movimenti lenti indotta dalla lesione dei COF, che si
accompagna all'impossibilità di eseguire un inseguimento predittivo del
bersaglio. Per ottenere l'abolizione completa e permanente dei movimenti oculari
volontari occorre una lesione combinata sia dei COF sia del collicolo
superiore.
Anche le aree corticali coinvolte nell'analisi delle informazioni visive per
generare i segnali di posizione (CPP) e di velocità (TM/TMS), necessari per il
controllo oculomotore, inviano proiezioni discendenti verso il collicolo
superiore .
Un'altra struttura che riveste un ruolo determinante per il controllo dei
movimenti oculari volontari è il cervelletto. Praticamente tutte le aree della
corteccia cerebrale implicate nel controllo oculomotorio (COF, CPP, TM e TMS)
inviano proiezioni al cervelletto attraverso i nuclei pontini dorsolaterali. Le regioni della corteccia cerebellare maggiormente interessate
sono il flocculo/paraflocculo ventrale e la parte posteriore del verme. La via
efferente dal cervelletto è costituita da proiezioni dirette dal paraflocculo
verso l'integratore neuronale (nuclei vestibolari e preposito dell'ipoglosso) e
da proiezioni dal verme verso il circuito premotorio nella formazione
reticolare, mediate dal nucleo intracerebellare del fastigio. Tradizionalmente,
la via corticopontocerebellare è stata considerata la via discendente principale
per il controllo dei movimenti lenti d'inseguimento. In realtà è appurato che il
cervelletto è essenziale per il controllo di tutti i tipi di movimenti oculari.
Le lesioni cerebellari non aboliscono i movimenti oculari, ma li rendono molto
variabili e inaccurati. Lesioni del paraflocculo (insieme al flocculo) inducono
deficit marcati e prolungati nei movimenti di inseguimento e l'incapacità di
mantenere una fissazione stabile verso un bersaglio periferico. Lesioni del
verme alterano profondamente l'accuratezza e la dinamica sia dei movimenti
saccadici sia di quelli lenti di inseguimento. Bisogna infine rammentare il
ruolo essenziale che il cervelletto svolge nei processi di plasticità e
adattamento dei movimenti oculari, in linea con la sua funzione determinante
in tutti i processi di apprendimento motorio.
I movimenti di vergenza si sono sviluppati nelle specie dotate di visione
binoculare, nelle quali è indispensabile che la proiezione dell'oggetto visivo
d'interesse cada nella fovea di entrambe le retine, al fine di evitare il
verificarsi di uno sdoppiamento dell'immagine percepita (diplopia). In realtà,
vi è una ristretta regione spaziale davanti e dietro il punto di fissazione
nella quale, anche se gli oggetti proiettano la propria immagine in punti non
corrispondenti delle due retine (disparità retinica), la visione non risulta
sdoppiata. In questa regione spaziale il limitato grado di disparità retinica
viene utilizzato dal cervello per dare origine alla sensazione di profondità,
mediante la quale emerge una percezione vivida e indipendente delle qualità
tridimensionali degli oggetti. Oltre un certo limite
la disparità retinica dà origine alla percezione di un'immagine doppia. Affinchè
l'immagine dell'oggetto torni a cadere sulla fovea di entrambe le retine, è
richiesto un movimento disgiunto degli occhi, nel quale entrambi gli occhi
ruotano in direzione nasale. In questo caso, in cui gli occhi ruotano l'uno
verso l'altro, si dice che ha luogo un movimento di convergenza. Se invece l'oggetto
si allontana e gli occhi ruotano entrambi in direzione temporale, viene prodotto
un movimento di divergenza. I movimenti di vergenza richiedono la coordinazione
dei soli muscoli retti orizzontali (mediale e laterale).
La maggior parte degli spostamenti dello sguardo nella scena visiva avviene
mediante movimenti saccadici tra oggetti situati a distanze diverse rispetto
all'osservatore. Ciò implica che, se l'immagine di un nuovo bersaglio deve
risultare proiettata sulla fovea di entrambi gli occhi, il movimento angolare
dei due occhi deve essere diverso. Per sua natura il sistema saccadico genera
movimenti perfettamente coniugati che, per i movimenti orizzontali, sono
garantiti da un rigido accoppiamento dei motoneuroni dei muscoli retto laterale
e retto mediale controlaterale, attraverso le proiezioni internucleari tra i
nuclei abducente e oculomotore comune. La componente di vergenza,
che deve compensare la diversa profondità del bersaglio, viene generata da un
sistema completamente indipendente e sommata al comando di controllo saccadico.
Il movimento di vergenza è piu' lento di quello saccadico: inizia prima e dura di
piu'. Gli studi di L.E. Mays e collaboratori hanno individuato un piccolo gruppo
di neuroni situato nella formazione reticola
re mesencefalica, che agisce da centro di controllo della vergenza. I segnali di
controllo motorio che da questo originano raggiungono i motoneuroni oculari
attraverso vie indipendenti da quelle del sistema saccadico e sono, infatti,
risparmiati da lesioni che interessano il fascicolo longitudinale mediale [sindrome
delVoftalmoplegia internucleare).
Il grado di convergenza dei globi oculari viene determinato dal centro di
controllo della vergenza sulla base di una stima della distanza del punto di
fissazione. Quattro sono i segnali capaci di attivare indipendentemente il
sistema di vergenza.
Innanzitutto un segnale di disparità binoculare. Quando uno stimolo visivo
viene proiettato in punti diversi sulle due retine, viene generato un segnale
di errore in grado di indurre un movimento di vergenza, che a sua volta tende a
ridurre la visione sdoppiata dell'oggetto (vergenza fusionale).Anche una visione sfuocata, oltre a evocare il riflesso di accomodazione che
mette a fuoco l'immagine sulla retina variando la curvatura del cristallino
mediante l'azione del muscolo cigliare è in grado di attivare il
centro di controllo della vergenza. Sembra che la distanza dell'oggetto possa
essere calcolata sulla base dello stato di accomodazione del cristallino. La
distanza cosi' stimata viene usata come segnale di errore per generare un
appropriato movimento di vergenza (vergenza accomodativa).
Il terzo segnale è di natura tonica e corrisponde allo stato di attivazione di
base del centro di controllo della vergenza (vergenza tonica). Questo segnale
induce una convergenza oculare di circa 3°, misurabile in un soggetto tenuto
completamente al buio.
Infine, un quarto segnale di vergenza può nastori cognitivi derivanti
dall'analisi della scena visiva. Infatti, la distanza dell'oggetto osservato
può essere stimata anche da indizi di natura percettiva, quali effetti
prospettici o rapporti di dimensione tra gli oggetti che, interpretati sulla
base delle esperienze pregresse, danno origine a una stima di profondità
indipendentemente dal grado di disparità retinica (vergenza di prossimità).